В целом, работая, как и Рублев, в русле византийской живописной традиции, Дионисий привнес в русскую живопись нечто принципиально отличное от его великих предшественников.
Путем отказа от столь характерных для Византии античных реминисценций, Дионисий изменяет саму структуру художественного образа. Идеализация образа достигает степени предельной отрешенности, стремящейся к как можно большей дематериализации.
Пространство трактуется условно, лишь легчайшим намеком. Рисунок становится скупым, но достигает предельной отточенности и легкости, большое значение придается ритму. Впечатление возвышенной отрешенности образов усиливается особой трактовкой цвета и света. Колористическая гамма сильно высветляется, основную роль играют крупные цветовые пятна, повышается роль силуэта.
Особенной чертой творчества Дионисия является светоносность образов, что обусловлено отчасти обильным применением белого цвета, который как бы высветляет находящиеся рядом цвета.
Дионисий избегает резких контрастов, предпочитая приглушенную гамму, цвет берется как будто не в полную силу. Эффект светоносности усиливают легкие, не нарушающие идеальной формы высветления. Эта живопись полностью лишена драматизма. Любое действие представлено, как вневременное, преображенное Божественным светом.
Истоки такого искусства, безусловно, находятся в идеях византийского исихазма 14 в., воспринятого на Руси и получившего свое выражение как в трудах древнерусских подвижников 14-15 вв. (например, современника Дионисия — преподобного Нила Сорского), так и в творчестве Андрея Рублева, и традиции которого наследовал Дионисий, по-своему раскрывший учение исихастов о божественном свете в своих образах.
Как наиболее хорошо сохранившиеся, фрески Рождественского собора Ферапонтова монастыря дают возможность увидеть раскрытие этих приемов в наибольшей степени. Роспись представляет собой довольно редко встречающийся в настенной живописи цикл Акафиста Богоматери. В композиции сцен мастер стремится достигнуть гармонии путем соотнесенности силуэтов легких и стройных, как бы парящих, фигур и архитектурных кулис или пейзажа.
Мелкие черты ликов — дань утонченности «поствизантийского» искусства второй половины 15 в. Отрешенностью образов обусловлена, порою, потеря индивидуализации в ликах. Повторяемость художественных приемов неизбежно приводит к типизации образов. В очертаниях фигур проскальзывает едва заметное тяготение к манерности, которая, однако, в целом все же чужда искусству Дионисия. Эти черты свидетельствуют о надвигающемся упадке, который последует в скором времени после Дионисия, когда красота формы начнет преобладать над внутренней выразительностью.